Peggy Guggenheim coleccionó arte de todo el mundo a lo largo de su vida y reunió bajo un mismo techo obras maestras de los más grandes artistas del siglo XX. Su colección fue inaugurada como museo público en 1980 con piezas de arte moderno italiano, europeo y americano.
La Colección Peggy Guggenheim en Venecia está formada por las piezas reunidas a lo largo de una vida dedicada a buscar y comprar arte, así como por colecciones que luego fueron generosamente donadas a su fundación. La Colección Permanente del museo alberga las piezas más importantes del cubismo del siglo XX, el expresionismo abstracto estadounidense, la pintura metafísica, el surrealismo y el arte abstracto europeo.
Una colección donada a la fundación en 2012, denominada Colección Schulhof, está compuesta por 80 piezas de 1945 y años siguientes. También encontrará el jardín de esculturas Patsy R. y Raymon D. Nasher que ocupa los espacios al aire libre del Palazzo Vernier Leoni.