Peggy Guggenheim verzamelde gedurende haar leven kunst van over de hele wereld en bracht meesterwerken van de grootste kunstenaars uit de 20e eeuw samen onder één dak. Haar collectie werd in 1980 geopend als openbaar museum met werken uit de moderne Italiaanse, Europese en Amerikaanse kunst.
De Peggy Guggenheim Collectie in Venetië bestaat uit de stukken die ze bijeen heeft gebracht tijdens haar leven gewijd aan het vinden en kopen van kunst, en uit collecties die later genereus aan haar stichting zijn geschonken. De permanente collectie van het museum bevat de belangrijkste werken uit het 20e-eeuwse kubisme, Amerikaans abstract expressionisme, metafysische schilderkunst, surrealisme en Europese abstracte kunst.
Een collectie die in 2012 aan de stichting werd geschonken, de Schulhofcollectie, bestaat uit 80 stukken uit 1945 en de jaren daarna. Ook vindt u hier de Patsy R. en Raymon D. Nasher Sculpture Garden, die de buitenruimte van Palazzo Vernier Leoni beslaat.